Từ đầu thập niên 1830, Lincoln là thành viên kiên trung của đảng Whig, tự nhận mình là "một đảng viên Whig bảo thủ, một môn đệ của Henry Clay".[51] Đảng Whig ủng hộ hiện đại hóa nền kinh tế trong các lĩnh vực ngân hàng, dùng thuế bảo hộ để cung ứng ngân sách cho phát triển nội địa như đường sắt, và tán thành chủ trương đô thị hóa.[52]

Năm 1846, Lincoln đắc cử vào Viện Dân biểu Hoa Kỳ, phục vụ một nhiệm kỳ hai năm. Ông là đảng viên Whig duy nhất trong đoàn đại biểu đến từ Illinois, ông sốt sắng bày tỏ lòng trung thành với đảng của mình trong các cuộc biểu quyết và phát biểu ủng hộ chủ trương của đảng.[53] Cộng tác với Joshua R. Giddings, một dân biểu chủ trương bãi nô, Lincoln soạn thảo một dự luật nhằm bãi bỏ chế độ nô lệ tại Hạt Columbia, nhưng ông phải từ bỏ ý định vì không có đủ hậu thuẫn từ trong đảng Whig.[54] Về chính sách ngoại giao và quân sự, Lincoln lớn tiếng chống cuộc chiến Mễ-Mỹ, chỉ trích Tổng thống James K. Polk là chỉ lo tìm kiếm "thanh danh về quân sự - một ảo vọng nhuốm máu".[55]

Bằng cách soạn thảo và đệ trình Nghị quyết Spot, Linconln quyết liệt bác bỏ quan điểm của Polk. Cuộc chiến khởi phát do người México sát hại binh sĩ Mỹ ở vùng lãnh thổ đang tranh chấp giữa México và Hoa Kỳ; Polk nhấn mạnh rằng binh sĩ México đã "xâm lăng lãnh thổ chúng ta" và làm đổ máu đồng bào chúng ta ngay trên "đất của chúng ta".[56][57] Lincoln yêu cầu Polk trình bày trước Quốc hội địa điểm chính xác nơi máu đã đổ và chứng minh địa điểm đó thuộc về nước Mỹ.[57] Quốc hội không chịu thảo luận về nghị quyết, báo chí trong nước phớt lờ nó, và Lincoln bị mất hậu thuẫn chính trị ngay tại khu vực bầu cử của ông. Một tờ báo ở Illinois gán cho ông biệt danh "spotty Lincoln".[58][59][60] Về sau, Lincoln tỏ ra hối tiếc về một số phát biểu của ông, nhất là khi ông tấn công quyền tuyên chiến của tổng thống.[61]

Nhận thấy rằng Clay không thể thắng cử, Lincoln, năm 1846 đã cam kết chỉ phục vụ một nhiệm kỳ tại Viện Dân biểu, ủng hộ Tướng Zachary Taylor đại diện đảng Whig trong cuộc đua năm 1848 tranh chức tổng thống.[62] Khi Taylor đắc cử, Lincoln hi vọng được bổ nhiệm lãnh đạo Tổng cục Địa chính (General Land Office), nhưng chức vụ béo bở này lại về tay một đối thủ của ông, Justin Butterfield, người được chính phủ đánh giá là một luật sư lão luyện, nhưng theo Lincoln, Butterfield chỉ là một "tảng hóa thạch cổ lỗ".[63] Chính phủ cho ông giải khuyến khích là chức thống đốc Lãnh thổ Oregon. Vùng đất xa xôi này là căn cứ địa của đảng Dân chủ, chấp nhận nó đồng nghĩa với việc chấm dứt sự nghiệp chính trị và luật pháp của ông ở Illinois, Lincoln từ chối và quay trở lại nghề luật.[64]